Mécanisme de libération des protons lors de l’oxydation de l’eau dans le photosystème II

Contexte académique

Le photosystème II (Photosystem II, PSII) est la seule enzyme naturelle capable de catalyser la décomposition de l’eau, une réaction qui libère de l’oxygène et fournit les électrons nécessaires à la synthèse de la biomasse. La réaction de décomposition de l’eau libère des protons dans le lumen thylakoïde, créant une force proton-motrice (proton-motive force, PMF) qui entraîne la synthèse de l’ATP. Bien que des progrès significatifs aient été réalisés dans la compréhension de la structure et de la fonction du PSII, les mécanismes clés de la réaction d’oxydation de l’eau, en particulier les étapes de déprotonation, restent sujets à débat. Cette étude combine des calculs d’énergie libre quantique/classique (QM/MM) et des simulations de dynamique moléculaire (MD) pour révéler comment le cluster manganèse-calcium (Mn4O5Ca) du PSII transporte les protons vers le lumen thylakoïde via des réseaux de carboxylates conservés et de molécules d’eau, identifiant également des sites de stockage local de protons et des mécanismes de gating moléculaire pour prévenir les réactions de retour inefficaces.

Source de l’article

Cet article, rédigé par Friederike Allgöwer, Maximilian C. Pöverlein, A. William Rutherford et Ville R. I. Kaila, respectivement du Département de biochimie et biophysique de l’Université de Stockholm et du Département des sciences de la vie de l’Imperial College London, a été publié le 19 décembre 2024 dans les Proceedings of the National Academy of Sciences (PNAS), sous le titre Mechanism of Proton Release during Water Oxidation in Photosystem II.

Processus de recherche

1. Conception de l’étude

Cette étude vise à révéler les mécanismes de libération des protons lors de l’oxydation de l’eau dans le PSII en utilisant des méthodes de simulation multi-échelles. Elle combine des simulations de dynamique moléculaire (MD) classiques et des calculs d’énergie libre quantique/classique (QM/MM), en se concentrant sur les voies de transfert de protons du cluster Mn4O5Ca dans le PSII.

2. Simulations de dynamique moléculaire

L’étude a d’abord réalisé des simulations MD à l’échelle de la microseconde, modélisant le PSII intégré dans une membrane lipidique et entouré de molécules d’eau et d’ions. Le système de simulation comprenait environ 535 000 atomes, et les simulations ont été effectuées pour différents états d’oxydation (S2, S3, S4) et de protonation (Asp61D1, Glu312D2, Glu65D1, Glu310D2, Asp224PsbO) du PSII. Chaque simulation a duré 200 nanosecondes, pour un total d’environ 10 microsecondes.

3. Simulations quantique/classique

Sur la base des simulations MD, l’étude a effectué des calculs d’énergie libre QM/MM et des simulations de dynamique moléculaire ab initio (QM/MM-MD). Le modèle QM/MM comprenait environ 16 500 atomes classiques et 258 à 276 atomes quantiques, modélisant la voie de transfert de protons du canal CL1 dans le PSII. La région QM incluait les accepteurs de protons (Asp61D1, Glu312D2, Glu65D1, Glu310D2, Asp224PsbO) et leurs résidus de coordination.

4. Calculs d’énergie libre

L’étude a utilisé la méthode d’échantillonnage par parapluie (umbrella sampling) pour calculer les profils d’énergie libre des voies de transfert de protons. La coordonnée de réaction a été définie comme une combinaison linéaire de toutes les distances impliquées dans la formation/rupture des liaisons le long de la voie de transfert de protons. Les profils d’énergie libre ont été calculés en utilisant la méthode d’analyse d’histogramme pondéré (WHAM).

Résultats principaux

1. Voie de transfert de protons

L’étude a révélé que le canal CL1 du PSII facilite la libération de protons médiée par l’eau via une chaîne de carboxylates (Asp61D1, Glu312D2, Glu65D1, Glu310D2/Asp224PsbO). L’oxydation de Tyr161D1 (YZ) réduit la barrière cinétique du transfert de protons, et les effets de champ électrique dirigent le transfert de protons.

2. Mécanisme de gating moléculaire

Glu65D1 a été identifié comme une porte moléculaire locale, contrôlant le transfert de protons vers le lumen thylakoïde. La protonation de Glu65D1 entraîne un changement conformationnel, faisant pivoter sa chaîne latérale vers Glu310D2, établissant ainsi une connectivité protonique avec le lumen. Ce changement conformationnel empêche le reflux des protons du lumen vers le cluster Mn4O5Ca.

3. Effets de champ électrique

L’étude a montré que le champ électrique déclenché par l’oxydation de YZ renforce le transfert de protons dans le canal CL1. L’intensité du champ électrique est de 1 à 2 V Å⁻¹, et l’oxydation de YZ augmente l’effet du champ électrique d’environ 0,5 V Å⁻¹. Les effets de champ électrique modulent la barrière de transfert de protons via des changements conformationnels des paires ioniques.

4. Profils d’énergie libre

Les calculs d’énergie libre QM/MM montrent que la barrière de transfert de protons d’Asp61D1 à Glu310D2 est d’environ 6 kcal mol⁻¹, avec un changement d’énergie libre (ΔG) d’environ 3 kcal mol⁻¹. Après l’oxydation de YZ, l’échelle de temps effective du transfert de protons est de l’ordre de la nanoseconde à la microseconde.

Conclusion

Cette étude a révélé que le PSII utilise le canal CL1 pour catalyser la déprotonation progressive des molécules d’eau substrat lors du cycle photo-chimique. Le transfert de protons est strictement contrôlé par des portes redox qui subissent des transitions d’hydratation et des changements conformationnels des paires ioniques, tous déclenchés par des champs électriques résultant de l’état redox du cluster Mn4O5Ca et de l’oxydation de YZ. La porte Glu65D1 identifiée ici module la barrière de transfert de protons le long du canal CL1 et la connectivité au lumen, ce qui pourrait être important pour réguler le reflux des protons dans des conditions physiologiques, tandis que Glu312D2 pourrait agir comme un site de stockage local de protons. Les principes élucidés suggèrent que plusieurs systèmes bioénergétiques pourraient utiliser des effets de champ électrique, des changements conformationnels des paires ioniques et des transitions d’hydratation pour contrôler les réactions de transfert de protons.

Points forts de l’étude

1. Révélation de la voie de transfert de protons : L’étude décrit en détail pour la première fois la voie de transfert de protons du canal CL1 dans le PSII, mettant en lumière le rôle clé de la chaîne de carboxylates dans le transfert de protons médié par l’eau.
2. Découverte du mécanisme de gating moléculaire : Glu65D1 a été identifié comme une porte moléculaire locale, contrôlant le transfert de protons vers le lumen et empêchant le reflux des protons.
3. Révélation des effets de champ électrique : L’étude a montré comment le champ électrique déclenché par l’oxydation de YZ renforce le transfert de protons, offrant une nouvelle perspective sur les mécanismes de transfert de protons dans les systèmes bioénergétiques.
4. Application de méthodes de simulation multi-échelles : En combinant des simulations MD classiques et des calculs d’énergie libre QM/MM, l’étude fournit un nouveau cadre méthodologique pour l’étude des mécanismes de transfert de protons dans les systèmes biologiques complexes.

Signification de l’étude

Cette étude approfondit non seulement la compréhension des mécanismes d’oxydation de l’eau dans le PSII, mais fournit également des bases théoriques importantes pour l’étude des mécanismes de transfert de protons dans d’autres systèmes de conversion d’énergie biologique. Les effets de champ électrique et les mécanismes de gating moléculaire révélés pourraient être largement applicables dans la recherche sur les systèmes de conversion d’énergie biologique, ayant une valeur scientifique et pratique significative.